A história do jogo se passa num mundo medieval alternativo, onde dragões e criaturas malignas vagam sobre a terra. Há neste mundo duas grandes alianças humanas conhecidas como a União e o Império, que estão em uma luta feroz para obter o controle da deusa que protege a harmonia do mundo. Enquanto a União tenta proteger a deusa, o Império busca destruí-la e tomar o controle do mundo. Os protagonistas do jogo são Caim, Inuart e seus parceiros de pacto.
Cada personagem do jogador fez um pacto com uma criatura extremamente poderosa, pagando um alto preço pelo pacto. Esse conceito, na série Drakengard, é chamada de "pact pricing", ou preço de um pacto. No processo de sua criação, o homem é marcado com o emblema do pacto, que aparece na parte do corpo associada ao preço que foi pago. Os humanos que fazem pactos com tais criaturas podem perder atributos físicos (voz, visão, força, etc.) ou perder atributos intangíveis, como a própria alegria ou a habilidade de envelhecer.
Drakengard está dividido basicamente em capítulos e versos. Conforme a história do jogo progride novos versos vão sendo desbloqueados, permitindo ao jogador assistir uma cena, uma sequência de evento ou começar uma missão. As expedições livres se tornam acessíveis quando se completa um certo número de capítulos e versos na história. Este modo de jogo permite ao jogador explorar novas áreas desbloqueadas ou lutar com armas novas para adquirir experiência e subir de nível.
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